View online - Universiteit Gent

Universiteit Gent, haar werknemers of studenten bieden geen enkele garantie met betrekking tot de juistheid of
volledigheid van de gegevens vervat in deze masterproef, noch dat de inhoud van deze masterproef geen
inbreuk uitmaakt op of aanleiding kan geven tot inbreuken op de rechten van derden.
Universiteit Gent, haar werknemers of studenten aanvaarden geen aansprakelijkheid of verantwoordelijkheid voor
enig gebruik dat door iemand anders wordt gemaakt van de inhoud van de masterproef, noch voor enig
vertrouwen dat wordt gesteld in een advies of informatie vervat in de masterproef.
UNIVERSITEIT GENT
FACULTEIT DIERGENEESKUNDE
Academiejaar 2013 – 2014
DE ROL VAN DE ENTHESIS BIJ ORTHOPEDISCHE PROBLEMEN
door
Ellen BOGAERT
Promotoren: Prof. dr. Bernadette Van Ryssen
Dr. Evelien de Bakker
Literatuurstudie in het kader
van de Masterproef
 2014 Ellen Bogaert
VOORWOORD
Graag wil ik mijn hoofdpromotor prof. dr. Van Ryssen bedanken voor de kans die ik heb gekregen om
over dit interessant onderwerp een literatuurstudie te maken. Ook mijn medepromotor dr. de Bakker
bedank ik tevens voor de goede hulp en het enthousiasme. Daarnaast wil ik mijn familie en vrienden
bedanken voor de steun in alles wat ik doe, in het bijzonder mijn oudste broer Bert voor het nalezen
van deze literatuurstudie en het geven van goede aanmerkingen.
INHOUDSOPGAVE
SAMENVATTING...................................................................................................................................................p.1
I. INLEIDING..........................................................................................................................................................p. 2
II. LITERATUURSTUDIE.......................................................................................................................................p. 4
1. De enthesis..................................................................................................................................................p. 4
1.1. Definitie...............................................................................................................................................p. 4
1.2. Klinisch belang…................................................................................................................................p. 4
1.3. Classificatie……………..…………………………………………………………………………………….p. 4
1.4. Structuur………..……………………………………………………………………………………………..p. 4
1.4.1. Fibreuze enthesis…...…………………………………………………………………………………p. 5
1.4.2. Fibrocartilagineuze enthesis……..…………………………………………………………………...p. 5
1.5. Functie………………………………..……………………………………………………………….……….p. 7
1.5.1. Peesaanhechting..…………….……………………………………………………………...…….....p. 7
1.5.2. Stressverstrooiing………………………………………………………………………………..…….p. 7
1.5.3. Beengroei bevorderen……….….………………………………………………………………….....p. 8
1.6. Het enthesis orgaan concept……………..…………………………………………………………………p. 8
2. Enthesopathieën………...............................................................................................................................p. 9
2.1. Definitie……………………………………………………………………………………............................p. 9
2.2. Etiologie en voorkomen……………………………...………………………………………………………p. 9
2.3. Histopathologie….…………………………………………………………………………………….…….p. 10
2.4. Klinische relevantie.……………………………………………………………………………………..….p. 10
2.4.1. Sportblessures en overbelasting…………………..…………………………………………….…p. 10
2.4.2. Seronegatieve Spondyloarthropathieën……………………………………………………...……p. 11
2.4.3. DISH…………………………………………………………………………………………………...p. 12
3. Rol in orthopedische problemen bij de hond.............................................................................................p. 13
3.1. Het schoudergewricht………………………………………………………………………………………p. 13
3.1.1. Algemeen………………………………………………………………………………………….…..p. 13
3.1.2. Bicipitale tenosynovitis…..…………………………………………………………………………..p. 13
3.2. Het ellebooggewricht…………………………………………………………………….…………………p. 14
3.2.1. Algemeen………………………………………………………………………………….……….…p. 14
3.2.2. Flexor enthesopathie………………………………………………………………………………...p. 16
3.3. De achillespees…..…..…………………………………………………………………………….…….…p. 17
3.3.1. Algemeen……………………………………………………………………………………………...p. 17
3.3.2. Insertionele achillespeestendinopathie……………………………………...……………………..p. 17
3.4. De knie..............................................................................................................................................p. 18
III. BESPREKING................................................................................................................................................p. 20
IV. REFERENTIELIJST.......................................................................................................................................p. 21
SAMENVATTING
De ‘enthesis’ is een term die duidt op de aanhechtingsplaats van een pees, een ligament of een
gewrichtskapsel aan het bot. Een enthesis kan geklasseerd worden als fibreus of fibrocartilagineus. In
deze literatuurstudie richten we ons voornamelijk op de fibrocartilagineuze peesaanhechtingen ter
hoogte van de gewrichten. Als deel van een pees heeft de enthesis een grote rol in krachtoverdracht
van pees op bot, waardoor deze onderhevig is aan opstapeling van stress. Structureel is een enthesis
zodanig opgebouwd om deze stress zo goed mogelijk af te leiden naar het bot/de pees. Desondanks
is de enthesis vaak betrokken bij pathologische processen. Men spreekt dan over een enthesopathie.
Indien het specifiek over een ontsteking gaat, gebruikt men de term enthesitis. Een enthesopathie kan
een uiting zijn van aandoeningen zoals de seronegatieve spondyloarthropathieën en DISH (diffuse
ideopathische skeletale hyperostose). Letsels aan de enthesis worden echter voornamelijk gezien bij
overbelasting. ‘De tenniselleboog’, ‘de golferselleboog’ en ‘de springersknie’ zijn frequent
voorkomende humane enthesopathieën. Ook bij de hond is de enthesis betrokken bij orthopedische
problemen. In het schoudergewricht komt het probleem van ‘bicipitale tenosynovitis’ voor, wat een
ontsteking is van de bicepspees en zijn aanhechting. ‘Flexor enthesopathie’ is een aandoening ter
hoogte van de elleboog en krijgt steeds meer aandacht in de diergeneeskunde. Het betreft een
enthesopathie van de flexoren ter hoogte van de mediale humerusepicondyl en kan vergeleken
worden met de humane golferselleboog. Ter hoogte van de hiel wordt bij ‘insertionele
achillespeestendinopathie’ voornamelijk de insertie van de hielpees op de calcaneus aangetast,
alsook het distale deel van de pees. Ten slotte zien we soms enthesis-gerelateerde knieproblemen
ter hoogte van de aanhechting van de musculus quadriceps femoris.
Sleutelwoorden: enthesis – enthesopathie – gewricht – hond – orthopedie
1
I. INLEIDING
Zowel de term ‘enthesis’ als zijn pathologische veranderingen zijn algemeen nog vrij ongekend. De
term enthesis wordt gebruikt om de aanhechtingsplaats van pezen, ligamenten en gewrichtkapsels te
benoemen. Vooral in de humane geneeskunde is er steeds meer interesse voor de enthesis door de
rol hiervan in verschillende (orthopedische) aandoeningen. In deze literatuurstudie richten we ons
voornamelijk op de aanhechting van pezen aan bot in de buurt van gewrichten. In dit kader zijn
voornamelijk overbelastingsletsels van belang. Door meer kennis te krijgen omtrent de structuur, de
functie en de pathologieën van entheses zal ook de rol van een enthesis in orthopedisch problemen
duidelijker worden.
Wanneer een enthesis betrokken is in een pathologisch proces spreken we over een ‘enthesopathie’.
Indien dit een inflammatoir proces is, wordt de specifieke term ‘enthesitis’ gebruikt. Entheses kunnen
betrokken zijn bij verschillende pathologische processen. De etiologie is echter vaak niet duidelijk. In
de humane geneeskunde is de rol van een enthesis bij aandoeningen zoals overbelastingsletsels,
seronegatieve spondyloarthropathieën en diffuse ideopathische skeletale hyperostose (DISH) goed
bestudeerd. Vooral bij de seronegatieve spondyloarthropathieën blijkt de enthesis een belangrijk
element te zijn. Patiënten met een spondyloarthropathie hebben de neiging om inflammatie te
ontwikkelen ter hoogte van entheses. De enthesis blijft echter klinisch vooral van belang bij
sportblessures en overbelasting. In de humane geneeskunde zijn ‘de tenniselleboog’, ‘de
golferselleboog’ en ‘de springersknie’ frequent voorkomende enthesopathieën. De tenniselleboog is
een niet-inflammatoire enthesopathie die de peesaanhechtingen ter hoogte van de laterale
humerusepicondyl aantast. Een golferselleboog komt minder frequent voor en is een enthesopathie
ter hoogte van de mediale humerusepicondyl. De springersknie is een aandoening waarbij de
aanhechting van de knieschijfpees, welke de eindpees van de m. quadriceps femoris is, aan de
onderzijde van de patella wordt aangetast.
Net zoals in de humane geneeskunde, komen ook bij dieren overbelastingsletsels frequent voor. Door
overbelasting is er een opstapeling van microtraumata zowel ter hoogte van de pees, als zijn
aanhechting. De peesaanhechting is structureel aangepast aan zijn functie, namelijk krachten
overbrengen van de pees tot op het bot. Vooral het vezelkraakbeen dat aanwezig is in een enthesis is
een belangrijk element en heeft een belangrijke weerstandbiedende rol. Toch is een enthesis,
ondanks die specifieke structuur om stress af te leiden, regelmatig aangetast ten gevolge van de vele
druk- en trekkrachten.
In de diergeneeskunde zien we regelmatig honden met mankheidsproblemen waarvan de oorzaak
niet meteen duidelijk is. Steeds meer kennis in de orthopedie en de medische beeldvorming laat ons
toe de rol van een enthesis in een orthopedisch probleem te onderkennen. Analoog aan de
golferselleboog, zien we ook in de diergeneeskunde verschillende laesies ter hoogte van de mediale
humerusepicondyl. Deze letsels worden aangeduid als ‘flexor enthesopathie’. Naast enthesis
2
gerelateerde problemen ter hoogte van de elleboog, zien we ‘bicipitale tenosynovitis’ bij
schouderproblemen,
‘insertionele
achillespeestendinopathie’
bij
achillespeesproblemen
knieproblemen ter hoogte van de aanhechting van de m. quadriceps femoris.
3
en
II. LITERATUURSTUDIE
1. DE ENTHESIS
1.1. DEFINITIE
De enthesis duidt op de aanhechtingsplaats van een ligament, pees of gewrichtskapsel aan het bot
(Benjamin en McGonagle, 2009). In deze literatuurstudie wordt er voornamelijk gesproken over de
enthesis van pezen.
1.2. KLINISCH BELANG
Goede kennis van de anatomie en de functie is belangrijk om de rol van de enthesis in verschillende
pathologieën beter te begrijpen. Aandoeningen aan de enthesis, enthesopathieën genoemd, komen
vaak voor. Deze regio is onder andere klinisch van belang bij blessures door overbelasting, bij de
seronegatieve spondyloarthropathieën en bij de operatieve reconstructie van een pees- of
ligamentaanhechting (Benjamin en McGonagle, 2009) .
1.3. CLASSIFICATIE
De classificatie van de entheses is verschillend naargelang de auteur. Benjamin en Ralphs (1995,
1997, 1998, 1999, 2000) spreken over fibrocartilagineuze en fibreuze entheses, Biermann (1957) en
Knese en Biermann (1958) verdelen ze onder in chondraal en periostaal en Woo et al. (1988)
klasseert ze als direct of indirect (Benjamin en McGonagle, 2001). We gaan verder met de
classificatie volgens Benjamin en Ralphs, aangezien die in deze literatuur het meest wordt gebruikt.
Afhankelijk van het soort weefsel dat aanwezig is ter hoogte van het contactoppervlak tussen pees en
bot, spreken we van een fibreuze of een fibrocartilagineuze enthesis (Benjamin et al., 2002). Ter
hoogte van de ledematen zijn fibreuze entheses eigen aan pezen met aanhechting aan diafysen,
terwijl fibrocartilagineuze aanhechtingsplaatsen op epifysen en apofysen te vinden zijn (Benjamin et
al., 1986). Aangezien we de rol van de enthesis in orthopedische problemen gaan onderzoeken,
zullen we het voornamelijk hebben over de fibrocartilagineuze enthesis.
1.4. STRUCTUUR
De structuur van een enthesis wordt vooral bepaald door zijn functie. Het is een plaats die onderhevig
is aan veel stress waardoor de peesaanhechting zo is opgebouwd om deze stress weg te leiden naar
de pees of het bot zelf (Benjamin et al., 2002).
4
1.4.1. Fibreuze enthesis
Zoals af te leiden uit de benaming, bestaat de fibreuze enthesis uit fibreus weefsel. Als algemene
regel worden alle regio’s van het appendiculaire skelet met een dikke laag corticaal bot geassocieerd
met fibreuze entheses. De fibreuze entheses kunnen op hun beurt verder onderverdeeld worden.
Naargelang de fibreuze enthesis aanhecht op periosteum of direct op het bot spreekt men
respectievelijk over een periostale en een benige fibreuze aanhechtingsplaats (Benjamin et al., 2002).
Wanneer bij veroudering het periosteum van het mature skelet verdwijnt ter hoogte van de
insertieplaats, is het mogelijk dat de periostale fibreuze enthesis een benige fibreuze enthesis wordt
(Benjamin et al., 2002).
Matyas et al. (1990) hebben zich gebaseerd op de tibiale enthesis van het mediale collaterale
ligament van het konijn om zo de verschillende lagen van een fibreuze enthesis te onderzoeken.
Variërend volgens leeftijd en locatie spreken ze over 5 lagen, waarvan er 3 gelegen zijn ter hoogte
van de weke delen van de enthesis. De eerste laag is een delicate bindweefsellaag die eindigt in het
oppervlakkige deel van het distaal gelegen periosteum. De dicht op elkaar gelegen parallelle
collageenvezels van de tweede laag versmelten distaal met de fibreuze laag van het tibiale
periosteum. De derde laag, bestaande uit los collageen bindweefsel, eindigt in de osteogenische laag
van het periosteum. Laag 4 en 5 zijn regio’s van corticaal bot (Benjamin et al., 2002).
1.4.2. Fibrocartilagineuze enthesis
De fibrocartilagineuze aanhechtingsplaatsen zijn te vinden ter hoogte van de epifysen en de apofysen
(Benjamin et al., 2002). Het periosteum ter hoogte van bot ontbreekt bij de aanwezigheid van
fibrocartilago in een peesaanhechting. Er zijn vier weefselzones te onderscheiden in een typische
fibrocartilagineuze
enthesis
van
een
volwassen
pees:
zuiver
dens
fibreus
bindweefsel,
ongecalcificeerd fibrocartilago, gecalcificeerd fibrocartilago en bot. Tussen de twee soorten
fibrocartilago of ‘vezelkraakbeen’ is er een grenslijn die men de ‘tidemark’ noemt (figuur 1).
Bloedvaten zijn alleen te zien buiten de zone met vezelkraakbeen; de fibrocartilagineuze zones zijn
dus avasculair (Benjamin et al., 1986).
5
Figuur 1: Histologie van een fibrocartilagineuze peesaanhechting. BV: bloedvaten, T: pees, AC:
gewrichtskraakbeen, FC: ongecalcificeerd fibrocartilago, TM: tidemark, C-FC: gecalcificeerd
fibrocartilago, B: bot (uit Benjamin et al., 1986).
De grenslijn tussen de verkalkte en de onverkalkte vezelkraakbeenzone is de zogenoemde ‘tidemark’,
ook wel de ‘blue line’ genoemd. Het is een rechte grenslijn bestaande uit één of meer opvallende
basofiele lijnen en markeert de buitenste grens van calcificatie. Bij pezen die een gewricht kruisen, is
het vezelkraakbeen vooral aanwezig in het peesdeel dat het dichtst bij dat gewricht gelegen is. De
collageenvezels in het vezelkraakbeen bereiken de tidemark in bijna rechte hoeken. Op plaatsen
waar vezels de harde weefsels rechtstreeks binnenkomen zijn deze hoeken scherp. Dit benadrukt de
weerstandbiedende functie van de fibrocartilago, die later wordt besproken. Waar peesaanhechtingen
nagenoeg grenzen aan een gewrichtsoppervlakte zijn de fibrocartilagineuze zones en de ‘tidemark’
continu
met
de
periferie
van
het
gewrichtskraakbeen
(Benjamin
et
al.,
1986).
Gewrichtskraakbeen zou namelijk een vergelijkbare tidemark hebben (Shaw en Benjamin, 2007).
Terwijl de mechanische grens van een fibrocartilagineuze enthesis wordt gevormd door de ‘tidemark’,
wordt de onregelmatige junctie tussen het verkalkte vezelkraakbeen en het bot gezien als de
anatomische grens (Benjamin et al., 2002). Deze ‘cementlijn’ is zeer onregelmatig in tegenstelling tot
de vlakke ‘tidemark’ (Shaw en Benjamin, 2007). Het verkalkte vezelkraakbeen bestaat voornamelijk
uit collageen type II (Schlecht, 2012).
6
1.5. FUNCTIE
De enthesis is van belang bij de peesaanhechting, stressverstrooiing en in beperkte mate ook bij het
bevorderen van beengroei (Benjamin et al., 2006).
1.5.1. Peesaanhechting
Allereerst is de functie van een peesenthesis het aanhechten van een pees aan het skelet (Benjamin
en McGonagle, 2001). De peesaanhechting maakt deel uit van de pees zelf. Pezen zijn verbindingen
tussen spier en bot, nodig om spierkracht over te dragen. De aanwezigheid van veel collageenvezels
zorgt voor een stevige trekkracht. Er zijn verschillende aspecten aan een peesfunctie, maar
overdracht van spieractiviteit is zijn hoofdfunctie (Benjamin en Ralphs, 1996). Ook de enthesis neemt
een belangrijke rol van krachtoverdracht op zich. De onregelmatige junctie tussen het verkalkte
vezelkraakbeen en het bot creëert een groter contactoppervlak tussen de pees en het bot waardoor
de vasthechting van de pees en de weerstand tegen losscheuren wordt verbeterd (Shaw en
Benjamin, 2007).
1.5.2. Stressverstrooiing
Volgens Biermann (1957) en Knese en Biermann (1958) concentreert stress zich op het raakvlak
tussen structuren met verschillende mechanische eigenschappen. De structuur toont ons dat er een
noodzaak is om die spanning naar de pees en/of het bot te leiden (Benjamin et al., 2002). De
fibrocartilagineuze entheses zijn zo opgebouwd opdat het risico op slijtage beperkt wordt (Benjamin
en Ralphs, 1998). De aanwezigheid van de 2 zones vezelkraakbeen speelt zijn rol in het verminderen
van de opstapeling van stress ter hoogte van de enthesis. Het vezelkraakbeen zorgt namelijk voor
een graduele verandering in mechanische eigenschappen tussen de harde weefsels en de weke
delen (Benjamin et al., 2006). De elasticiteitsmodulus, welke de maat is voor de stijfheid van een
materiaal, is tien keer groter bij het bot ten opzichte van de pees. De enthesis brengt deze grote
verschillende elasticiteitsmoduli in evenwicht (Hems en Tillmann, 2000). De elasticiteitsmodulus is
met andere woorden de maat van uitrekking bij een trekkracht en de maat van compressie bij een
drukkracht. Het fibrocartilago is dus een aanpassing op compressie- en trekkrachten (Benjamin et al.,
2006). De aanhechtingsoppervlakte van de fibrocartilagineuze enthesis is in tegenstelling tot de
fibreuze enthesis kleiner waardoor deze gevoeliger is voor stressconcentratie. Vooral de
fibrocartilagineuze entheses zijn kwetsbaar voor overbelastingsblessures. De fibreuze entheses zijn
minder frequent betrokken bij enthesopathieën (Shaw en Benjamin, 2007).
7
1.5.3. Beengroei bevorderen
Knese en Biermann (1958) stelden het idee voor dat entheses als mini groeiplaten kunnen
functioneren ter hoogte van de apofysen. Er is namelijk een mogelijkheid tot endochondrale
ossificatie van het fibrocartilago van de enthesis dat net naast het bot gelegen is. Tijdens de jeugd en
adolescentie kan bot op deze manier in de peesuiteinden groeien. Het is een hypothese die ook werd
ondersteund door de studies van Gao et al. (1996) op het mediale collateraal ligament van het
kniegewricht van een rat. De continue beengroei wordt onderhouden door metaplasie van
fibroblasten. De fibroblasten worden omgevormd tot vezelkraakbeencellen ter hoogte van het fibreuze
gedeelte van de enthesis, dat grenst aan het fibrocartilago. Allereerst is er vasculaire invasie van het
hypertrofische vezelkraakbeen, waarna er erosie van het vezelkraakbeen en osteogenese plaatsvindt
(Benjamin en McGonagle, 2001).
1.6. HET ENTHESIS ORGAAN CONCEPT
Op sommige plaatsen zijn er additionele fibrocartilagineuze specialisaties aanwezig in de pees en/of
in het bot, net naast de enthesis. Men spreekt hier van een ‘enthesis orgaan’, met het reduceren van
draag- en trekkrachten als functie. Het beste voorbeeld van een enthesis orgaan is te vinden ter
hoogte van de achillespees (Benjamin en McGonagle, 2001).
8
2. ENTHESOPATHIEEN
Aandoeningen aan entheses komen frequent voor. Vooral letsels door overbelasting worden gezien.
Daarnaast kan een enthesopathie een uiting zijn van een tal van andere aandoeningen.
2.1. DEFINITIE
We spreken over een enthesopathie wanneer de enthesis betrokken is in een pathologisch proces.
Enthesitis is een enthesopathie waarbij het specifiek gaat over een inflammatie ter hoogte van de
aanhechtingsplaats (Slobodin et al., 2007).
2.2. ETIOLOGIE EN VOORKOMEN
Vaak gaat het bij een enthesopathie om een overbelastingsletsel. Overbelasting ontstaat als de
belasting de belastbaarheid overschrijdt. Zo kan zowel de belasting toegenomen als de
belastbaarheid afgenomen zijn, of een combinatie van beiden. De onderliggende oorzaak is dus vaak
multifactorieel, waarbij zowel intrinsieke als extrinsieke factoren een rol spelen. Onder intrinsieke
factoren verstaan we onder andere anatomische variaties, wanverhouding van spieren, zwakte en
aanpassingsproblemen. Een voorbeeld van een extrinsieke factor is de ondergrond waarop de
belasting wordt uitgevoerd (Shaw en Benjamin, 2007). In de humane geneeskunde zijn de
tenniselleboog, de golferselleboog en de springersknie frequent voorkomende enthesopathieën
(Benjamin en Ralphs, 1996).
Enthesopathieën kunnen ook voorkomen als manifestatie bij talrijke medische aandoeningen zoals
reumatische aandoeningen, metabolische en endocriene aandoeningen en medicatie geïnduceerde
aandoeningen (figuur 2). Hiernaast is er ook een leeftijdsgerelateerde degeneratie van de enthesis
als enthesopathie (Slobodin et al., 2007). De etiologie van enthesopathieën is echter vaak niet
duidelijk (Shaw en Benjamin, 2007).
Figuur 2: Enthesopathieën als manifestatie bij verschillende medische aandoeningen (uit G. Slobodin
et al., 2007).
9
2.3. HISTOPATHOLOGIE
Ondanks de verschillende adaptaties tegen slijtage, blijft de enthesis vatbaar voor pathologische
veranderingen (Shaw en Benjamin, 2007). Het pathologisch proces dat de enthesis aantast, kan van
metabole, inflammatoire, traumatische, endocriene, medicamenteuze of degeneratieve aard zijn
(Slobodin et al., 2007). De gedocumenteerde histopathologische veranderingen die kunnen
voorkomen in entheses zijn enthesofyten, fissuren en barsten, granulatieweefsel, kleine cysten,
intratendineuze verkalking, een verhoging in de hoeveelheid vezelkraakbeen en vettige, hyaliene of
mucoïede degeneratie (Benjamin en McGonagle, 2001).
Ontsteking (enthesitis) is een zeer belangrijke pathologische verandering van de enthesis. Enthesitis
is één van de duidelijke kenmerkende pathologieën bij spondyloarthropathieën (D’Agostino en
Olivieri, 2006). Het eerder besproken enthesis orgaan concept linkt tendinitis, osteïtis, bursitis en/of
synovitis aan elkaar. Het is een verklaring voor de verschijning van enkele of al deze ontstekingen in
het verloop van sommige enthesopathieën (Slobodin et al., 2007).
De meeste kwetsuren aan entheses door overbelasting zijn eerder degeneratief dan inflammatoir.
Indien dit wel door ontsteking blijkt, zou dit volgens Rufai et al. (1995) eerder een pathologische
verandering zijn die secundair is aan weefselschade en weefselherstel (Shaw en Benjamin, 2007).
Net zoals bij de pees is er dus ook ter hoogte van zijn aanhechting accumulatie van microtraumata
ten gevolge van slijtage. Opstapeling van microtraumata wordt gezien bij verschillende
enthesopathieën. Vooral het vezelkraakbeen in een enthesis, dat wordt gevormd als aanpassing aan
veel trek- en drukkrachten, vertoont de neiging om microtraumata te vertonen. Deze degeneratieve
veranderingen zijn parallel aan de pathologische veranderingen in gewrichtskraakbeen bij osteoartritis
(Shaw en Benjamin, 2007).
2.4. KLINISCHE RELEVANTIE
Zoals eerder vermeld komen enthesopathieën voor bij overbelasting en een aantal medische
aandoeningen. Enthesopathieën zijn vooral klinisch van belang bij sportblessures en overbelasting,
de seronegatieve spondyloarthropathieën en DISH.
2.4.1. Sportblessures en overbelasting
De anatomische plaatsen waar sport-geassocieerde enthesopathieën het meest frequent voorkomen
zijn
de
achillespees, de patellapees,
de
quadricepspees, de supraspinatuspees
en de
gemeenschappelijke strek- en buigpezen van de voorarm (Shaw en Benjamin, 2007). De
springersknie, de golferselleboog en de tenniselleboog zijn voorbeelden van frequent voorkomende
en goed gekende enthesopathieën in de humane geneeskunde. Overbelasting van de pees en zijn
aanhechting zijn hier een belangrijk element in het ontstaan van deze aandoeningen.
10
De springersknie is een overbelastingsletsel ter hoogte van de aanhechting van de patellapees aan
de patella. Deze enthesopathie komt frequent voor in sporten zoals volleyball en basketball en wordt
geassocieerd met plotse vermeerdering in trainingsintensiteit of met training op harde ondergrond
(Benjamin et al., 2002).
De tenniselleboog is een enthesopathie ter hoogte van de gemeenschappelijke aanhechting van de
extensorspieren aan de laterale epicondyl van de humerus. Vooral de peesaanhechting van de
musculus extensor carpi radialis is frequent aangetast. De pezen van de polsextensoren fusioneren
met het laterale collateraalligament van het ellebooggewricht. Deze enthesopathie wordt soms
verkeerdelijk ‘epicondylitis’ genoemd, terwijl het een niet-inflammatoire aandoening is. Meer correct
zou de term ‘epicondylosis’ zijn (Benjamin et al., 2002). De golferselleboog komt minder frequent voor
dan de tenniselleboog. Hier gaat het over een enthesopathie van de flexor/pronator aan de mediale
epicondyl van de humerus (Sellards en Kuebrich, 2005).
2.4.2. Seronegatieve Spondyloarthropathieën
De seronegatieve spondyloarthropathieën (SpA) zijn een groep van gerelateerde aandoeningen
waarbij de term ‘seronegatief’ wijst op het feit dat er geen reumafactor aanwezig is in het bloed. Deze
groep omvat ankyloserende spondylitis (AS), reactieve artritis, psoriatische artritis (PsA),
ongedifferentieerde spondyloarthropathie en artritis die met inflammatoire darmziekten wordt
geassocieerd (Benjamin en McGonagle, 2001).
Patiënten met een spondyloarthropathie hebben de neiging tot inflammatie ter hoogte van entheses.
In de humane geneeskunde zijn vooral de achillespees en de fascia plantaris de meest aangetaste
regio’s bij SpA-geassocieerde enthesitis. Andere specifieke SpA-lokalisaties met ontsteking van de
enthesis zijn de handen, de voeten, de schouder, de heup en de wervelkolom. Zowel aanhechtingen
van pezen, ligamenten, fascia en gewrichtskapsels worden aangetast. Het prototype van SpA,
namelijk ankyloserende spondylitis, tast niet alleen de entheses aan maar ook synovia en
extraskeletale plaatsen zoals onder andere de ogen, het hart en de longen (Benjamin en McGonagle,
2001).
Bij 40-50% van patiënten met SpA wordt enthesitis geassocieerd met diffuse inflammatoire
veranderingen in het onderliggende bot. Daarnaast is er ook een associatie met naastliggend
synovium (Benjamin en McGonagle, 2001). Synovium is een vaak voorkomende component van vele
‘enthesis organen’.
Het kan bijvoorbeeld gaan over een peesschede die zich tot dicht bij de
aanhechtingsplaats uitbreidt of een deel vormt van een naastliggend synoviaal gewricht. Het
enthesisgedeelte is anti-inflammatoir en zwak gevasculariseerd. In het synovio-enthesiaal complex is
dit gedeelte net naast het synovium gelegen, dat in contrast met de enthesis wel sterk
gevasculariseerd is en bovendien pro-inflammatoir. Volgens McGonagle et al. (2007) is het mogelijk
dat weefselafbraakproducten bij slijtage een ontstekingsreactie op gang zetten in het naastgelegen
11
synovium (Benjamin en McGonagle, 2009). McGonagle et al. (1998) brachten het voorstel eerder al
naar voor dat pathologische veranderingen in synoviale gewrichten bij SpA secundair zijn aan de
vrijstelling van pro-inflammatoire mediatoren van de enthesis en aangrenzend ontstoken bot
(Benjamin en McGonagle, 2001). Recent is aangetoond dat de enthesis een unieke populatie van
residente T-cellen bevat. Deze T-cellen worden bij ankyloserende spondylitis, de meest voorkomende
vorm van spondyloartritis, geactiveerd door een cytokine (IL-23) en kunnen de pathogenese van
spondyloartritis bevorderen (Lories en McInnes, 2012).
2.4.3. DISH
Diffuse ideopathische skeletale hyperostose is een degeneratieve aandoening waarbij er ossificatie of
‘hyperostose’ plaatsvindt van de fibrocartilagineuze entheses. Vaak neemt het nieuwgevormde bot de
vorm aan van een uitloper die zich uitbreidt in de pees. Ook fibrocartilago van synoviale gewrichten
zoals menisci en labra kunnen worden aangetast (Benjamin et al., 2002). Vooral de ruggengraat
wordt aangetast. Ook al zijn er zeer duidelijk veranderingen zichtbaar op radiografieën, de klinische
symptomen zoals rugpijn blijven eerder beperkt. Het zouden eerder de complicaties zijn van DISH die
pijn veroorzaken. Zo is er een verhoogde kans op fracturen door de verminderde beweeglijkheid in de
gewrichten (Mazières, 2013).
12
3. ROL IN ORTHOPEDISCHE PROBLEMEN BIJ DE HOND
De interesse voor de enthesis en zijn rol wordt aangewakkerd door de stijgende aanvoer van kennis
uit de humane geneeskunde. De diergeneeskundige literatuur hieromtrent is echter nog gering. Meer
onderzoek zal nodig zijn om een duidelijk beeld te krijgen van de rol van de enthesis in orthopedische
problemen. De gevonden literatuur uit de diergeneeskunde bespreekt vooral enthesis-gerelateerde
problemen bij de hond.
3.1. SCHOUDERGEWRICHT
3.1.1. Algemeen
Het schoudergewricht, dat het glenoid van de scapula verbindt met de humeruskop, is een zeer
beweeglijk diarthrodiaal gewricht. Voornamelijk de ‘rotator cuff’ spieren met hun bijhorende eindpezen
en de mediale en laterale glenohumerale ligamenten zorgen voor het goed functioneren en
stabiliseren van het schoudergewricht. Deze ‘rotator cuff’ wordt gevormd door de m. infraspinatus, de
m. supraspinatus, m. subscapularis en de m. teres minor. Andere belangrijke spieren zijn de m.
deltoideus, de m. triceps en de m. biceps brachii (Marcellin-Little et al., 2007).
Opstapeling van microtraumata in ligamenten, pezen en bijhorende entheses door overbelasting kan
resulteren in schouderproblemen. Dit proces, als grootste trigger voor enthesopathieën, wordt
voornamelijk gezien bij sporthonden, werkhonden en honden met overgewicht. Vooral grote tot zeer
grote hondenrassen zijn gepredisponeerd. De entheses die deze microtraumata het meest frequent
vertonen zijn de peesaanhechtingen van de m. biceps brachii, de m. supraspinatus en de m. teres
major. Kleine scheurtjes in de enthesis van de m. triceps brachii kunnen een belangrijke
schouderinstabiliteit veroorzaken. Bicipitale tenosynovitis is de meest klinisch relevante aandoening
ter hoogte van de schouder, als we ons richten naar enthesis-gerelateerde problemen (Marcellin-Little
et al., 2007).
3.1.2. Bicipitale tenosynovitis
De musculus biceps brachii heeft als functie strekken van het schoudergewricht en buigen van het
ellebooggewricht. Proximaal hecht het caput longum van de eindpees vast aan het supraglenoidale
tuberkel van de scapula (figuur 3). De eindpees van het caput breve hecht aan de processus
coracoideus aan. De distale aanhechting is te vinden ter hoogte van de voorarm (Brasseur, 2012).
13
Figuur 3: Schoudergewricht van de hond. De aanhechting van de bicepspees wordt getoond (4,
zwarte pijl en cirkel) (naar Budras et al., 2010a).
Bicipitale tenosynovitis is een inflammatoir ziekteproces van de bicepspees, vooral ter hoogte van zijn
aanhechting en de omgevende synoviale schede. Deze aandoening wordt geassocieerd met trauma,
peesoverbelasting, partiële peesruptuur of met gewrichtsmuizen in de peesschede van de biceps
(Wall en Taylor, 2002). Bicipitale tenosynovitis als gevolg van opstapeling van repetitief microtrauma
komt frequent voor en wordt voornamelijk gezien bij honden van middelbare tot oude leeftijd van grote
hondenrassen (Marcellin-Little et al., 2007). De klinische symptomen die we zien bij een hond met
bicipitale tenosynovitis kunnen variëren. Meestal vertonen ze chronisch intermitterend of progressief
manken van de voorpoot dat verergert bij beweging. In de meeste gevallen steunen deze honden nog
op de aangetaste poot (Wall en Taylor, 2002).
Er is een onduidelijke relatie tussen supraspinatus enthesopathie en bicipitale tenosynovitis.
Supraspinatus enthesopathie is een ongewoon letsel en wordt het meest frequent gezien bij grote
hondenrassen. Een letsel in de supraspinatus zou kunnen leiden tot ‘impingement’ (inklemming) van
de bicepspees met secundair een tenosynovitis (Marcellin-Little et al., 2007).
3.2. HET ELLEBOOGGEWRICHT
3.2.1. Algemeen
Het ellebooggewricht wordt gevormd door het distale gedeelte van de humerus en het proximale
gedeelte van radius en ulna. De spieren van de flexor groep vertrekken vanaf de mediale epicondyl
en hechten hier aan vast via een kort pezig deel (figuur 4 en 5). De flexor carpi radialis spier begint
aan de mediale epicondyl en hecht vast aan de proximale palmaire oppervlakte van os metacarpalis I
14
en II. Craniaal hiervan loopt de musculus pronator teres, die zijn oorsprong vindt ter hoogte van de
mediale epicondyl en vasthecht aan de mediale zijde van de radius. Caudaal van de musculus flexor
carpi radialis bevindt zich de musculus flexor digitalis superficialis. Deze oppervlakkige buiger begint
aan de mediale epicondyl en hecht met vier pezen vast aan het proximale palmaire gedeelte van de
middelste falanx van de tenen II, III, IV en V. De oorsprong van de musculus flexor carpi ulnaris
bestaat uit 2 aparte spieren; een humeraal en ulnair hoofd. Het ulnair hoofd ontspringt ter hoogt van
het caudale gedeelte van het olecranon. Zijn eindpees hecht distaal vast aan het os carpi
accessorium. De musculus flexor digitalis profundus ontspringt op 3 plaatsen: de mediale epicondyl,
het proximale gedeelte van de ulna en het mediale gedeelte van de radius. De 3 hoofden van de
diepe buiger hebben 1 gemeenschappelijke distale pees die zich in 5 pezen opsplitst. Deze
eindpezen hechten vast aan tenen I, II, III, IV en V. Daarnaast vinden de strekspieren en de mediale
en laterale collateraalligamenten hun insertieplaats ter hoogte van de elleboog (de Bakker et al.,
2011).
Figuur 4: De oppervlakkige spieren aan de
Figuur 5: De diepe spieren aan de mediale
mediale zijde van een rechter voorpoot (uit de
zijde van een rechter voorpoot (uit de Bakker et
Bakker et al., 2011).
al., 2011).
Manken aan de voorpoot bij de middelgrote tot grote rashond wordt frequent gelokaliseerd in de
elleboog. Flexor enthesopathie is het belangrijkste enthesis-gerelateerde probleem van de elleboog
dat een oorzaak kan zijn van manken (de Bakker et al., 2013).
15
3.2.2. Flexor enthesopathie
Verschillende letsels ter hoogte van de mediale humerusepicondyl, waaronder verkalkingen en
beenderige spoorvorming, zijn beschreven geweest met verschillende termen: dystrofische verkalking
van de buigspieren, traumatische avulsie van de mediale humerus epicondyl, niet-gefusioneerde
mediale humerus epicondyl. Recent is de term flexor enthesopathie voorgesteld om de aanwezigheid
van pathologische veranderingen ter hoogte van de buigspieren en hun aanhechting aan de mediale
humerus epicondyl te beschrijven (de Bakker et al., 2011). Flexor enthesopathie kan beschouwd
worden als een primaire aandoening als andere oorzaken van pathologie in de elleboog uitgesloten
zijn geweest. Wanneer pathologische veranderingen aan de buigspieren en hun aanhechting aan de
mediale epicondyl van de humerus samen voorkomen met andere pathologieën in de elleboog
spreekt men van concomitante flexor enthesopathie. Hoofdzakelijk ‘medial coronoid disease’ komt als
samengaande pathologie voor (de Bakker et al., 2013).
De etiologie van flexor enthesopathie is nog niet helemaal duidelijk. Zoals eerder vermeld, kunnen er
verschillende types van letsels voorkomen ter hoogte van de mediale humerusepicondyl. Deze letsels
hebben mogelijks ook een verschillende etiologie. Elleboogdysplasie en verhoogde belasting van de
flexoren worden als mogelijke oorzaken gezien van de dystrofische verkalking van de buigspieren. Bij
unilaterale traumatische avulsie van de mediale epicondyl is er waarschijnlijk een traumatische
oorzaak, terwijl bij de bilaterale vorm een ontwikkelingsprobleem eerder de oorzaak zal zijn (de
Bakker et al., 2011).
Flexor enthesopathie kan gepaard gaan met manken of asymptomatisch zijn. Naast manken kunnen
er niet-specifieke symptomen aanwezig zijn, die ook gezien worden bij andere elleboogproblemen.
Mogelijke symptomen zijn: een gezwollen ellebooggewricht, pijn en soms crepitatie bij flexie en
extensie van de elleboog, gelimiteerde flexie en extensie van de elleboog en soms atrofie van de
schouderspieren in chronische gevallen (de Bakker et al., 2011). Bij palpatie kan men soms aan de
mediale zijde van het ellebooggewricht, caudodistaal van de mediale epicondyl, een goed afgelijnde
zwelling voelen. Pijn bij druk op deze regio is ook mogelijk (Van Ryssen et al., 2012). Pathologische
veranderingen ter hoogte van de aanhechtingsplaats van de buigspieren op de mediale epicondyl
veroorzaken niet altijd manken. Vandaar dat deze letsels in het verleden vaak als klinisch
onbelangrijk beschouwd zijn geweest. In de studie van de Bakker et al. (2013) werd opgemerkt dat
vooral de mannelijke honden aangetast waren. Medium en grote hondenrassen zijn gepredisponeerd
(de Bakker et al., 2013). Flexor enthesopathie komt voor bij alle leeftijden (de Bakker et al., 2011).
16
3.3. DE ACHILLESPEES
3.3.1. Algemeen
De gemeenschappelijke hielpees of achillespees wordt gevormd door de eindpezen van de m.
gastrocnemius, de m. flexor digitalis superficialis en de gemeenschappelijke eindpees van de m.
biceps femoris, de m. gracilis en de m. semitendinosus (Gilbert et al., 2010). De eindpees van de m.
gastrocnemius en de gemeenschappelijke eindpees van m. biceps femoris, semitendinosus en
gracilis hechten vast aan de tuber calcanei (figuur 6). De eindpees van de oppervlakkige m. flexor
digitalis loopt over de tuber calcanei en hecht vast ter hoogte van de falangen (Corr et al., 2010).
Figuur 6: De belangrijkste spieren die aanhechten op het tarsaalgewricht van de hond: de m.
gastrocnemius (5) met zijn aanhechting op de tuber calcanei en de oppervlakkige m. flexor digitalis
(7) (naar Budras et al., 2010b).
De aanhechtingsplaats van de achillespees wordt geassocieerd met enkele gespecialiseerde
structuren zoals onder andere een bursa, een ‘fat pad’ (vetkussentje) en naastliggende
vezelkraakbeenfragmenten. Dit is het modelvoorbeeld van een enthesis orgaan en is functioneel veel
meer dan louter een insertieplaats. Zoals eerder vermeld reduceert het de draag- en trekkrachten.
Het enthesis orgaan concept helpt ons de aanhechtingsplaatsen beter te begrijpen, alsook de
verschillende pathologische veranderingen (Benjamin et al., 2004).
3.3.2. Insertionele achillespees tendinopathie
Chronische kwetsuren of tendinopathieën van de gemeenschappelijke achillespees komen frequent
voor. Vooral grotere hondenrassen zijn gepredisponeerd. Deze tendinopathieën zullen voornamelijk
de insertie van de achillespees op de calcaneus aantasten, alsook het distale deel van de pees.
17
Volgens de resultaten van de studie van Gilbert et al. (2010) wordt de insertieplaats, als algemene
regio van chronische kwetsuren, goed doorbloed. Dit in tegenstelling tot de mens waar de
insertieplaats een minder goede bloedvoorziening heeft. Het zou erop wijzen dat een minder goede
inherente lokale vasculariteit waarschijnlijk geen predisponerende factor is voor de ontwikkeling van
chronische achillespees tendinopathie bij honden. De progressie van de laesies van deze
tendinopathieën tot partiële of totale rupturen zou daarentegen wel te wijten kunnen zijn aan
beschadiging van de bloedvoorziening. Dit kan namelijk interfereren met de mogelijkheid van de pees
om te helen. Gilbert et al. (2010) suggereren repetitieve overbelasting als meer waarschijnlijke
predisponerende oorzaak van insertionele tendinopathie (Gilbert et al., 2010). Zoals eerder gezien
leidt dit inderdaad tot microtrauma met de eerder besproken gevolgen.
Gastrocnemius
enthesopathie
is
een
combinatie
van
een
verlengde
gemeenschappelijke
achillespees, waarbij er avulsie is van de gastrocnemiuspees en intacte oppervlakkige diepe buiger,
met een tendinosis en/of peritendinitis tot gevolg. Het wordt gekarakteriseerd door chronische
ontsteking en een avulsie van de gastrocnemiuspees ter hoogte van zijn insertie. Vooral grote
rashonden van middelbare leeftijd zijn hier vatbaar voor. Deze honden worden meestal
gepresenteerd met een verhaal van manken dat gradueel ontstaan is, zonder duidelijk trauma. De
etiologie is nog niet helemaal duidelijk (Straw, 2005).
3.4. DE KNIE
De musculus quadriceps femoris, die als belangrijkste strekspier van de knie fungeert, hecht via zijn
eindpees (de rechte patellaband) vast aan de tuberositas tibiae (figuur 7). Kwetsuren door
trekkrachten ter hoogte van deze insertieplaats worden frequent waargenomen, zowel bij de mens als
bij de hond. Deze tractie kan gepaard gaan met avulsie van beenfragmenten van het voorste aspect
van de tuberositas tibiae. Het kan voorkomen samen met een begeleidende enthesopathie. In de
literatuur werd vooropgesteld dat anatomische verschillen in insertie van de rechte patellaband op
een apofyse bij immature dieren mogelijks kunnen resulteren in species specifieke laesies. Naast
deze anatomische verschillen zou ook het verschil in manier van bewegen tussen de mens en de
hond een rol spelen. De laesies kunnen mogelijks worden geassocieerd met tractiekwetsuren ter
hoogte van de tuberositas tibiae (Brown et al., 2013).
18
Figuur 7: Kniegewricht van de hond met de aanhechtingsplaats van de eindpees van de m.
quadriceps femoris (zwarte pijl met cirkel) (naar Budras et al., 2010c).
19
III. BESPREKING
Vooral in de diergeneeskunde is de ‘enthesis’ een vrij ongekende en nieuwe term. De laatste jaren
gaat er op de faculteit diergeneeskunde te Merelbeke veel aandacht naar flexor enthesopathie, een
recent vooropgestelde term voor een elleboogprobleem dat kan voorkomen bij de hond. Flexor
enthesopathie kan een oorzaak zijn van manken. Er is steeds meer ervaring en kennis omtrent het
diagnosticeren van flexor enthesopathie met RX-, MRI- en CT-apparatuur. Er zijn echter nog veel
vragen rond dit probleem. Hoe meer dit probleem kennis krijgt en onderkend wordt in de
diergeneeskunde, des te beter en sneller kan dit orthopedisch probleem gediagnosticeerd en correct
behandeld worden. Flexor enthesopathie wordt echter frequent verkeerdelijk gediagnosticeerd als
‘losse processus coronoideus’ (LPC), wat ook ‘medial coronoid disease’ genoemd wordt. Naast
enthesis-gerelateerde elleboogproblemen, zien we de beter gekende aandoening ‘bicipitale
tenosynovitis’ ter hoogte van de bicepspees in de schouder. De rechte patellaband, als eindpees van
de musculus quadriceps femoris, zorgt net zoals bij mensen ook bij de hond voor knieproblemen. In
de hielstreek blijkt de achillespeesaanhechting gevoelig te zijn voor enthesopathieën bij de hond. Al
deze orthopedische problemen zouden meer onderzocht moeten worden betreffende etiologie,
voorkomen, pathogenese, klinische symptomen, diagnose en behandeling.
De humane geneeskunde staat al veel verder. Niet alleen de overbelastingsletsels zijn goed gekend,
ook is er steeds meer onderzoek naar de rol van de enthesis in andere aandoeningen.
Enthesopathieën zijn beschreven bij onder andere spondyloarthropathieën, reumatoïde artritis,
chondrocalcinosis, osteoartritis, DISH (diffuse ideopathische skeletale hyperostose), synovitis,… Er is
echter verder onderzoek nodig om de specifieke rol van een enthesis en de pathofysiologie beter te
kunnen begrijpen. Uit onderzoek blijkt de enthesis, vaak als deel van een enthesis orgaan, een
mogelijke link te zijn tussen ontstekingen op verschillende plaatsen rond de enthesis. Deze link
tussen tendinitis, osteïtis, bursitis, en/of synovitis kan ons helpen om verschillende orthopedische
problemen beter te begrijpen.
De kennis uit de humane geneeskunde kan een stimulans zijn voor verder onderzoek in de
diergeneeskunde. Toch moet men opletten met de extrapolatie van deze humane informatie naar de
diergeneeskunde. Als we denken aan overbelastingsletsels moeten we beseffen dat dieren anders
bewegen dan mensen. Naast anatomische verschillen zijn er ook verschillen in krachtverdeling. Zo
wordt bij een dier de elleboog constant belast, dit in tegenstelling tot bij de mens. De knie
daarentegen draagt bij de mens relatief meer gewicht dan bij een dier waardoor een humane knie
sneller overbelast zal worden. De gewrichten bij dieren worden dus kwantitatief en kwalitatief anders
belast. Dit zal ook zijn gevolgen hebben voor de entheses rond gewrichten. Enthesopathieën die voor
problemen zorgen bij de mensen zullen dus niet per se bij de hond voorkomen en omgekeerd. Het is
vooral van primair belang om allereerst de term enthesis meer bekendheid te geven in de
diergeneeskunde. Alleen zo zullen enthesisletsels sneller onderkend worden, evenals gedifferentieerd
kunnen worden van andere orthopedische problemen.
20
IV. REFERENTIELIJST
1. Benjamin M., Evans E. J., Copp L. (1986). The histology of tendon attachments to bone in man.
Journal of Anatomy, 149, 89–100.
2. Benjamin M., Kumai T., Milz S., Boszczyk B. M., Boszczyk A. A., Ralphs J. R. (2002). The skeletal
attachment of tendons--tendon “entheses”. Comparative Biochemistry and Physiology. Part A,
Molecular & Integrative Physiology, 133(4), 931–945.
3. Benjamin M., McGonagle D. (2001). The anatomical basis for disease localisation in seronegative
spondyloarthropathy at entheses and related sites. Journal of Anatomy, 199, 503–526.
4. Benjamin M., McGonagle D. (2009). Entheses: tendon and ligament attachment sites.
Scandinavian Journal of Medicine & Science in Sports, 19(4), 520–527.
5. Benjamin M., Moriggl B., Brenner E., Emery P., McGonagle D., Redman S. (2004). The “enthesis
organ” concept: why enthesopathies may not present as focal insertional disorders. Arthritis and
Rheumatism, 50(10), 3306–3313.
6. Benjamin M., Ralphs J. R. (1996). Tendons in health and disease. Manual Therapy, 1(4), 186-191.
7. Benjamin M., Ralphs J. R. (1998). Fibrocartilage in tendons and ligaments--an adaptation to
compressive load. Journal of Anatomy, 193 , 481–494.
8. Benjamin M., Toumi H., Ralphs J. R., Bydder G., Best T. M., Milz S. (2006). Where tendons and
ligaments meet bone: attachment sites (’entheses') in relation to exercise and/or mechanical
load. Journal of Anatomy, 208(4), 471–490.
9. Brasseur J. L. (2012). The biceps tendons: From the top and from the bottom. Journal of
Ultrasound, 15(1), 29–38.
10. Brown G. W., Kalff S., Parry A., Whitehead M., McKee W. M. (2013). Avulsion fragmentation of
the tibial tuberosity apophysis and associated patellar tendon enthesopathy in a skeletally
immature dog. Veterinary and Comparative Orthopaedics and Traumatology : V.C.O.T, 26(3),
242–247.
11. Budras K.-D., McCarthy P. H., Fricke W., Richter R. (2010a). Anatomy of the Dog. Fifth, revised
edition. Schlütersche Verlagsgesellschaft mbH & Co., Hannover, p. 27.
12. Budras K.-D., McCarthy P. H., Fricke W., Richter R. (2010b). Anatomy of the Dog. Fifth, revised
edition. Schlütersche Verlagsgesellschaft mbH & Co., Hannover, p. 87.
21
13. Budras K.-D., McCarthy P. H., Fricke W., Richter R. (2010c). Anatomy of the Dog. Fifth, revised
edition. Schlütersche Verlagsgesellschaft mbH & Co., Hannover, p. 145.
14. Corr S. A., Draffan D., Kulendra E., Carmichael S., Brodbelt D. (2010). Retrospective study of
Achilles mechanism disruption in 45 dogs. The Veterinary Record, 167(11), 407–411.
15. D’Agostino M. A., Olivieri I. (2006). Enthesitis. Best Practice & Research. Clinical Rheumatology,
20(3), 473–486.
16. De Bakker E., Gielen I., Saunders J. H., Polis I., Vermeire S., Peremans K., Dewulf J., van Bree
H., Van Ryssen B. (2013). Primary and concomitant flexor enthesopathy of the canine elbow.
Veterinary and Comparative Orthopaedics and Traumatology : V.C.O.T, 26(6), 1-10.
17. De Bakker E., Samoy Y., Gielen I., Van Ryssen B. (2011). Medial humeral epicondylar lesions in
the canine elbow. A review of the literature. Veterinary and Comparative Orthopaedics and
Traumatology : V.C.O.T, 24(1), 9–17.
18. Gilbert P. J., Shmon C. L., Linn K. A., Singh, B. (2010). Macroscopic and microvascular blood
supply of the canine common calcaneal tendon. Veterinary and Comparative Orthopaedics and
Traumatology : V.C.O.T, 23(2), 81–86.
19. Hems T., Tillmann B. (2000). Tendon entheses of the human masticatory muscles. Anatomy and
Embryology, 202(3), 201–208.
20. Lories R. J., McInnes I. B. (2012). Primed for inflammation: enthesis-resident T cells. Nature
Medicine, 18(7), 1018–1019.
21. Marcellin-Little D. J., Levine D., Canapp S. O. (2007). The canine shoulder: selected disorders
and their management with physical therapy. Clinical Techniques in Small Animal Practice,
22(4), 171–182.
22. Mazières B. (2013). Diffuse idiopathic skeletal hyperostosis (Forestier-Rotes-Querol disease):
What’s new? Joint, Bone, Spine : Revue Du Rhumatisme, 80(5), 466–470.
23. Schlecht S. H. (2012). Understanding entheses: bridging the gap between clinical and
anthropological perspectives. Anatomical Record (Hoboken, N.J. : 2007), 295(8), 1239–1251.
24. Sellards R., Kuebrich C. (2005). The elbow: diagnosis and treatment of common injuries. Primary
Care, 32(1), 1–16.
25. Shaw H. M., Benjamin M. (2007). Structure-function relationships of entheses in relation to
mechanical load and exercise. Scandinavian Journal of Medicine & Science in Sports, 17(4),
303–315.
22
26. Slobodin G., Rozenbaum M., Boulman N., Rosner I. (2007). Varied presentations of
enthesopathy. Seminars in Arthritis and Rheumatism, 37(2), 119–126.
27. Straw M. (2005). What was your diagnosis? gastrocnemius enthesiopathy. The Journal of Small
Animal Practice, 46, 507-509.
28. Van Ryssen B., de Bakker E., Beaumlin Y., Samoy Y. C. A., Van Vynckt D., Gielen I., Ducatelle
R., van Bree H. (2012). Primary flexor enthesopathy of the canine elbow: imaging and
arthroscopic findings in eight dogs with discrete radiographic changes. Veterinary and
Comparative Orthopaedics and Traumatology : V.C.O.T, 25(3), 239–245.
29. Wall C. R., Taylor R. (2002). Arthroscopic biceps brachii tenotomy as a treatment for canine
bicipital tenosynovitis. Journal of the American Animal Hospital Association, 38(2), 169–175.
23

Download Report